El complejo principal de histocompatibilidad en el herrerillo común (Cyanistes caeruleus): parasitismo selección sexual e inmunogenética

La tesis doctoral realizada en el Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC) por Juan Rivero de Aguilar Cachafeiro explora el papel que desempeña el complejo principal de histocompatibilidad (MHC) en distintos aspectos de la ecología del herrerillo común (Cyanistes caeruleus). Los genes del MHC parecen tener un papel relevante en la susceptibilidad de la especie a las infecciones provocadas por el parásito sanguíneo Leucocytozoon, así como en la elección de pareja.

El MHC es una región cromosómica formada por genes que codifican distintas moléculas implicadas en la activación de la respuesta inmunitaria. Las moléculas del MHC juegan un papel esencial en el reconocimiento del antígeno por parte de los linfocitos T. Estas moléculas fueron descubiertas por ser las principales responsables de las reacciones de rechazo de tejidos trasplantados entre individuos de la misma especie.

Sin duda, el MHC es una adquisición evolutiva novedosa para el sistema inmunitario; un salto cualitativo en el reconocimiento de parásitos. Su papel resulta determinante para entender las interacciones entre los parásitos y los hospedadores en las poblaciones naturales. La evolución de los genes del MHC está mediada por la presión ejercida por los parásitos y la selección sexual.

El herrerillo común es un paseriforme forestal que está considerado como una especie modelo para estudios de ecología evolutiva y, particularmente, de las relaciones parásito-hospedador. Entre los diversos parásitos que infectan a este pájaro y que afectan negativamente a su condición física y a su supervivencia, se encuentran algunos protozoos del grupo haemosporidios que utilizan dípteros hematófagos como vectores. El herrerillo nidifica en cavidades y muestra predilección por las cajas nido, lo que facilita mucho la captura de individuos y la toma de muestras.

En su tesis doctoral, el investigador del MNCN Juan Rivero de Aguilar explora el papel que desempeña el MHC en distintos aspectos de la ecología del herrerillo común. La investigación se centra en entender la relación que existe entre el MHC y los parásitos sanguíneos, y con distintos aspectos de la selección sexual, como el color del plumaje o la elección de pareja.

Las moléculas del MHC se clasifican en dos grupos dependiendo de la clase de gen que las codifica. Existen moléculas del MHC de clase I que presentan principalmente péptidos -fragmentos de proteinas- de parásitos intracelulares tales como virus, mientras que las moléculas del MHC de clase II presentan básicamente antígenos derivados de parásitos extracelulares como bacterias, nematodos y cestodos.

Los alelos del MHC-I parecen tener un papel relevante en la susceptibilidad de los herrerillos a las infecciones causadas por el hemoparásito Leucocytozoon. Aunque podrían existir otros alelos implicados en la resistencia a ciertas infecciones, las limitaciones metodológicas que existen actualmente para detectar toda la diversidad alélica, no permite confirmar este punto.

El herrerillo común tiene el pecho de color amarillo. Este color se lo proporcionan unos pigmentos llamados carotenos que obtiene con la dieta. El color amarillo es un buen indicador de la condición física del individuo ya que al depender de la ingestión de alimentos ricos en carotenos, un plumaje de color intenso y brillante indica que el ave tiene una gran capacidad para conseguir alimento. De este modo, las hembras pueden utilizar el color del plumaje para evaluar la calidad del macho.

Pero los carotenos también son esenciales para el correcto funcionamiento del sistema inmunitario. Esto implica que los individuos más parasitados, deberían destinar más carotenos al sistema inmune para luchar contra la infección, con lo que dispondrían de menor cantidad de carotenos para dedicarlos al plumaje. La investigación ha confirmado que en los individuos con mayor riqueza de parásitos sanguíneos el color amarillo del pecho era menos intenso.

Uno de los objetivos de la tesis era determinar si existía alguna relación entre la diversidad de alelos del MHC-I y la selección de pareja. El hallazgo de una asociación positiva entre la diversidad alélica del macho y de la hembra permitía plantear la 'hipótesis de los buenos genes' que sugiere que el emparejamiento entre individuos con una alta diversidad del MHC, o alelos ventajosos, favorecería genéticamente a la descendencia por el aumento de la heterocigosidad, lo que incrementaría la probabilidad de detectar y eliminar parásitos.

Aunque en la investigación se ha constatado que las hembras de herrerillo suelen elegir a machos con una diversidad alélica similar a la suya, no se han encontrado, sin embargo, evidencias de que el emparejamiento se base en la compatibilidad del MHC-I, ya que el porcentaje de alelos compartidos no difiere del de un emparejamiento al azar.

Una vez aclarado el papel que desempeñan los genes del MHC-I en distintos aspectos de la ecología del herrerillo común, la tesis aborda el interrogante de la posible implicación del MHC-II en la elección de pareja o en la lucha frente a los parásitos intracelulares. Para ello, se caracteriza previamente la diversidad de alelos del MHC-II. El número de genes del MHC-II varía entre cuatro y siete, siendo la diversidad alélica media-baja en relación a la que presentan otras especies de aves. Aunque el MHC-II no parece muy diverso, hay que considerar que las limitaciones técnicas en la secuenciación molecular podrían infravalorar la diversidad de alelos en esta especie.

Juan Rivero de Aguilar concluye: 'Los alelos del MHC-I parecen tener un papel relevante en la susceptibilidad del herrerillo común a las infecciones provocadas por el parásito Leucocytozoon, así como en la elección de pareja. Sin embargo, las limitaciones metodológicas actuales nos hacen sospechar que puedan existir otros alelos implicados en fenómenos de resistencia a determinadas infecciones. En este sentido, la caracterización parcial del MHC-II que se ha realizado en esta tesis puede ayudar a aclarar el papel que desempeña este complejo en la coevolución entre parásitos y hospedadores'.

Referencia bibliográfica:

Rivero de Aguilar, J. 2013. El complejo principal de histocompatibilidad en el herrerillo común (Cyanistes caeruleus): parasitismo, selección sexual e inmunogenética. Tesis doctoral, Universidad Complutense de Madrid.